Клинический разбор в общей медицине

Цель. Изучить влияние консервативного лечения с применением пробиотиков на состав микрофлоры пародонта и кишечника у пациентов с хроническим пародонтитом на фоне ожирения и дисбиоза.

Материал и методы. В исследование включены 70 человек обоего пола в возрасте 45–59 лет с хроническим генерализованным пародонтитом, сопутствующим морбидным ожирением и дисбактериозом кишечника, которые были разделены на две группы по 35 человек. Больным группы 1 (n=35) дополнительно к стандартной терапии хронического генерализованного пародонтита с учетом изменений кишечного микробиома был назначен комплекс живых лактобактерий (нормофлорин-Л, Бифилюкс, Россия) либо бифидобактерий (нормофлорин-Б, Бифилюкс, Россия) или лакто- и бифидобактерий (нормофлорин-Д, Бифилюкс, Россия) с пребиотиком (лактит) и метабиотиками (витамины, минералы, аминокислоты, органические кислоты). Пациенты группы 2 (n=35) получали стандартную терапию пародонтита: устранение микробного налета и удаление зубных минерализованных отложений ультразвуковым способом, полирование поверхностей зубов, антисептическую обработку. Эффективность лечения пародонтита определялась по результатам стоматологического осмотра через 3, 6, 9 и 12 мес после окончания курса лечения. При этом в динамике определяли индекс гигиены OHI-S, индекс кровоточивости Mühlemann–Cowell, папиллярно-маргинально-альвеолярный индекс, глубину пародонтальных карманов. 

До лечения и повторно через 3 и 6 мес мониторировали состояние микробиома в пародонтальном экссудате. Общее количество бактерий определяли с помощью набора SYBR GREEN I. Анализ представленности видов и родов бактерий в пародонтальном экссудате проводили ПЦР-методом в реальном времени с использованием амплификатора «ДТ-322» (ООО «НПО ДНК-Технология», Россия) и праймеров из комплекта реагентов «Дентофлор» (ООО «НПО ДНК-Технология», Россия). Для оценки выраженности кишечного дисбиоза до лечения и через 3 мес после лечения проводили исследование фекалий бактериологическим методом. Для статистического анализа полученных результатов использовали программы StatTech v. 2.8.8 (ООО «Статтех», Россия) и Statistica 12.0 (StatSoft, США). 

Результаты. После лечения в обеих группах пациентов с пародонтитом в сочетании с ожирением и дисбиозом кишечника произошли снижение показателей кровоточивости и воспалительных изменений тканей пародонта, уменьшение глубины пародонтальных карманов, улучшение гигиенического состояния полости рта и пародонтального статуса. Однако дополнительное применение синбиотиков способствовало более эффективному снижению индексов гигиены и кровоточивости, глубины пародонтальных карманов у пациентов группы 1 по сравнению с группой 2. Применение дополнительно к стандартному лечению хронического пародонтита живых культур лакто- и бифидобактерий у пациентов группы 1 через 3 и 6 мес после лечения привело к снижению частоты выявления в пародонте Aggregatibacter actinomycetemcomitans, Porphyromonas gingivalis, Prevotella intermedia, Tannerella forsythia, Treponema denticola и Candida  albicans, а в группе 2 – только A. actinomycetemcomitans, P. gingivalis, P. intermedia и T. denticola. У пациентов группы 1 уже через 3 мес после лечения возросло в кишечном содержимом количество бифидобактерий с 5,2±0,33 lgКОЕ/мл до 9,4±0,28 lgКОЕ/мл (p<0,001), лактобактерий с 4,7±0,31 lgКОЕ/мл до 6,8±0,35 lgКОЕ/мл (р=0,004), а количество энтерококков, лактозонегативных E. coli, условно патогенных энтеробактерий, стрептококков и грибов рода Candida статистически значимо снизилось, тогда как в группе 2 выраженных изменений микробиома кишечника не произошло.

Выводы. Местная обработка пародонтальных карманов живыми культурами бифидо- и/или лактобактерий наряду с системным применением синбиотиков позволили повысить эффективность комплексной терапии пародонтита у пациентов с ожирением и дисбиозом за счет значительного снижения обсемененности пародонтальных карманов пародонтопатогенами и восстановления нормальной микробиоты кишечника. 

Ключевые слова: хронический пародонтит, ожирение, дисбиоз, пробиотики, синбиотики.

1. Lamont RJ, Koo H, Hajishengallis G. The oral microbiota: dynamic communities and host interactions. Nat Rev Microbiol 2018;16:745-59. DOI: 10.1038/s41579-018-0089-x

2. Papapanou PN, Sanz M, Buduneli N et al. Periodontitis: Consensus report of workgroup 2 of the 2017 World Workshop on the Classification of Periodontal and Peri-Implant Diseases and Conditions. J Clin Periodontol 2018;45(Suppl 20):S162-S170. DOI: 10.1111/jcpe.12946

3. World Health Organization. WHO; Geneva: 2022. Global oral health status report – towards universal health coverage for oral health by 2030. URL: https://www.who.int/team/noncommunicable-diseases/global-status-report-on-oral-health-2022

4. Петрухина Н.Б., Зорина О.А., Ших Е.В. и др. Изучение взаимосвязи состава микробиома пародонта и кишечника в норме и при патологии методами глубокого секвенирования. Стоматология. 2016;95(2):8‑13. DOI: 10.17116/stomat20169528-13

5. Hajishengallis G, Lamont RJ. Polymicrobial communities in periodontal disease: Their quasi-organismal nature and dialogue with the host. Periodontol 2000;2021;86(1):210-30. DOI: 10.1111/prd.12371

6. Shiba T, Watanabe T, Kachi H et al. Distinct interacting core taxa in co-occurrence networks enable discrimination of polymicrobial oral diseases with similar symptoms. Sci Rep 2016;6:30997. DOI: 10.1038/srep30997

7. Gao L, Kang M, Zhang MJ et al. Polymicrobial periodontal disease triggers a wide radius of effect and unique virome. NPJ Biofilms Microbiomes 2020;6:10. DOI: 10.1038/s41522-020-0120-7

8. Белова И.В., Точилина А.Г., Соловьева И.В. и др. Микробиота пародонтального кармана и кишечника у пациентов с хроническим генерализованным пародонтитом и способ ее коррекции. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2025;(7):45-52. DOI: 10.31146/1682-8658-ecg-239-7-45-52

9. Kapila YL. Oral health's inextricable connection to systemic health: Special populations bring to bear multimodal relationships and factors connecting periodontal disease to systemic diseases and conditions. Periodontol 2000;2021;87:11-6. DOI: 10.1111/prd.12398

10. Климчук А.В., Крицкая Д.В., Ивашкова Е.О. и др. Патофизиологические взаимосвязи метаболического синдрома и микробиоты кишечника. Ожирение и метаболизм. 2025;22(3):222-8. DOI: 10.14341/omet13097

11. Шилов А.М., Петрухина Н.Б., Марьяновский А.А. Взаимосвязи дисбиоза пищеварительного тракта (пародонтит, энтероколит), атерогенной дислипидемии и нарушений углеводного обмена на ранних этапах метаболического синдрома. Лечащий врач. 2016;(2):7-12. 

12. Ермолаева Л.А., Севбитов А.В., Пеньковой Е.А. и др. Этиопатогенетические механизмы развития воспалительных заболеваний пародонта у больных с ожирением. Вестник СПбГУ. Медицина. 2017;12(4):385-95. DOI: 10.21638/11701/spbu11.2017.407

13. Arimatsu K, Yamada H, Miyazawa H et al. Oral pathobiont induces systemic inflammation and metabolic changes associated with alteration of gut microbiota. Sci Rep 2014;4:4828. DOI: 10.1038/srep04828

14. Komazaki R, Katagiri S, Takahashi H et al. Periodontal pathogenic bacteria, Aggregatibacter actinomycetemcomitans affect non-alcoholic fatty liver disease by altering gut microbiota and glucose metabolism. Sci Rep 2017;7:13950. DOI: 10.1038/s41598-017-14260-9

15. Nakajima M, Arimatsu K, Kato T et al. Oral Administration of P. gingivalis Induces Dysbiosis of Gut Microbiota and Impaired Barrier Function Leading to Dissemination of Enterobacteria to the Liver. PLoS One 2015;10:e0134234. DOI: 10.1371/journal.pone.0134234

16. Yamazaki K, Kato T, Tsuboi Y et al. Oral Pathobiont-Induced Changes in Gut Microbiota Aggravate the Pathology of Nonalcoholic Fatty Liver Disease in Mice. Front Immunol 2021;12:766170. DOI: 10.3389/fimmu.2021.766170

17. Kashiwagi Y, Aburaya S, Sugiyama N et al. Porphyromonas gingivalis induces entero-hepatic metabolic derangements with alteration of gut microbiota in a type 2 diabetes mouse model. Sci Rep 2021;11:18398. DOI: 10.1038/s41598-021-97868-2

18. Kamer AR, Pushalkar S, Hamidi B et al. Periodontal inflammation and dysbiosis relate to microbial changes in the gut. Microorganisms 2024;12(6):1225. DOI: 10.3390/microorganisms12061225

19. Konkel JE, O'Boyle C, Krishnan S. Distal Consequences of Oral Inflammation. Front Immunol 2019;10:1403. DOI: 10.3389/fimmu.2019.01403

20. Kuraji R, Sekino S, Kapila Y, Numabe Y. Periodontal disease-related nonalcoholic fatty liver disease and nonalcoholic steatohepatitis: An emerging concept of oral-liver axis. Periodontol 2000;2021;87:204-40. 

21. Amado PPP, Kawamoto D, Albuquerque-Souza E et al. Oral and Fecal Microbiome in Molar-Incisor Pattern Periodontitis. Front Cell Infect Microbiol 2020;10:583761. DOI: 10.3389/fcimb.2020.583761

22. Kawamoto D, Borges R, Ribeiro RA et al. Oral Dysbiosis in Severe Forms of Periodontitis Is Associated With Gut Dysbiosis and Correlated With Salivary Inflammatory Mediators: A Preliminary Study. Front Oral Health 2021;2:722495. DOI: 10.3389/froh.2021.722495

23. Atarashi K, Suda W, Luo C et al. Ectopic colonization of oral bacteria in the intestine drives T(H)1 cell induction and inflammation. Science 2017;358:359-365. DOI: 10.1126/science.aan4526

24. Bao J, Li L, Zhang Y et al. Periodontitis may induce gut microbiota dysbiosis via salivary microbiota. Int J Oral Sci 2022;14:32. DOI: 10.1038/s41368-022-00183-3

25. Lourenςo TGB, Spencer SJ, Alm EJ, Colombo APV. Defining the gut microbiota in individuals with periodontal diseases: an exploratory study. J Oral Microbiol 2018;10:1487741. DOI: 10.1080/20002297.2018.1487741

26. Kitamoto S, Nagao-Kitamoto H, Hein R et al. The Bacterial Connection between the Oral Cavity and the Gut Diseases. J Dent Res 2020;99:1021-9. DOI: 10.1177/0022034520924633

27. Петрухина Н.Б., Зорина О.А., Ших Е.В., Картышева Е.В. Характеристика микробиоценозов поддесневой биопленки и содержимого кишечника при хроническом генерализованном пародонтите у пациентов с метаболическим синдромом. Стоматология. 2017;96(4):11‑9. DOI: 10.17116/stomat201796411-19

28. Kuraji R, Shiba T, Dong TS et al. Periodontal treatment and microbiome-targeted therapy in management of periodontitis-related nonalcoholic fatty liver disease with oral and gut dysbiosis. World J Gastroenterol 2023;29(6):967-96. DOI: 10.3748/wjg.v29.i6.967

29. Зорина О.А., Петрухина Н.Б., Картышева Е.В., Салтовец М.В. Эффективность комплексного лечения с применением симбиотиков и антиоксиданта у пациентов с заболеваниями пародонта и метаболическим синдромом. Вопросы питания. 2017;86 (1):85-90. 

30. Ausenda F, Barbera E, Cotti E et al. Clinical, microbiological and immunological short, medium and long-term effects of different strains of probiotics as an adjunct to non-surgical periodontal therapy in patients with periodontitis. Systematic review with meta-analysis. The Japanese Dental Science Review 2023;59:62-103. DOI: 10.1016/j.jdsr.2023.02.001

31. Bujaldón R, Montero E, Chamorro C et al. Subgingival microbiome and adjunctive use of probiotics in the treatment of periodontitis in patients with diabetes: a secondary analysis of a randomized clinical trial. J Oral Microbiol 2026;18(1):2624894. DOI: 10.1080/20002297.2026.2624894

32. Tan J, Zhang D, Cheng L et al. The Impacts of Probiotics Supplementation on the Treatment of Periodontitis: An Umbrella Meta-Analysis. Nutr Rev 2026;84(2):379-94. DOI: 10.1093/nutrit/nuae190

33. Gruner D, Paris S, Schwendicke F. Probiotics for managing caries and periodontitis: systematic review and meta-analysis. J Dent 2016;48:16-25. DOI: 10.1016/j.jdent.2016.03.002 

34. Van Holm W, Lauwens K, De Wever P et al. Probiotics for oral health: do they deliver what they promise? Front Microbiol 2023;14:1219692. DOI: 10.3389/fmicb.2023.1219692

35. Seminario-Amez M, Lopez-Lopez J, Estrugo-Devesa A et al. Probiotics and oral health: A systematic review. Med Oral Patol Oral Cir Bucal 2017;22(3):e282–e288. DOI: 10.4317/medoral.21494

36. Петрухина Н.Б., Зорина О.А., Серебрякова Л.Е., Кудрявцева Е.В. Динамика показателей углеводно-липидного обмена и микробиоценоза пищеварительного тракта у пациентов с хроническим генерализованным пародонтитом на фоне комплексной терапии метаболического синдрома. Российская стоматология. 2015;8(4):39‑43. 

37. Khor B, Snow M, Herrman E et al. Interconnections between the oral and gut microbiomes: Reversal of microbial dysbiosis and the balance between systemic health and disease. Microorganisms 2021;9(3):496. DOI: 10.3390/microorganisms9030496

38. Sharpton SR, Maraj B, Harding-Theobald E et al. Gut microbiome-targeted therapies in nonalcoholic fatty liver disease: a systematic review, meta-analysis, and meta-regression. Am J Clin Nutr 2019;110:139-49. DOI: 10.1093/ajcn/nqz042

39. Liu L, Li P, Liu Y, Zhang Y. Efficacy of Probiotics and Synbiotics in Patients with Nonalcoholic Fatty Liver Disease: A Meta-Analysis. Dig Dis Sci 2019;64:3402-12. DOI: 10.1007/s10620-019-05699-z

40. Loman BR, Hernández-Saavedra D, An R, Rector RS. Prebiotic and probiotic treatment of nonalcoholic fatty liver disease: a systematic review and meta-analysis. Nutr Rev 2018;76:822-39. DOI: 10.1093/nutrit/nuy031